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La quarta stagione inizia due mesi dopo la fine della terza stagione e il branco va in Messico per salvare Derek, che a quanto pare è stato portato lì da Kate. Scott, torturato dalla famiglia di cacciatori dei Calavera, viene a sapere che Kate, in seguito al graffio di Peter, è sopravvissuta e si è trasformata in un giaguaro mannaro. Derek viene ritrovato, ma per colpa di un rituale eseguito da Kate nella chiesa La Iglesia, è tornato ragazzo.
Scott trasforma un giovane ragazzo del liceo, Liam Dunbar, in un Beta del suo branco e lo aiuta a controllare i suoi poteri. Nel frattempo un nuovo pericolo incombe su Beacon Hills: una lista nera di creature sovrannaturali con le rispettive taglie in milioni di dollari. Qualsiasi persona può uccidere una delle creature e ricevere il pagamento, sovvenzionato da un certo Benefattore, il quale utilizza i 117 milioni di dollari rubati a Peter dalla cripta degli Hale.
Lydia riesce a sbloccare la lista e a riconoscere molti esseri soprannaturali, tra i quali vi è il vicesceriffo Jordan Parrish. Ad aggravare il tutto, le famiglie dei ragazzi hanno molti problemi economici e Scott viene tentato dal non restituire i soldi a Peter e darli a Melissa e allo sceriffo Stilinski. Scott e gli altri riescono a liberarsi di alcuni killer professionisti, ma il numero degli aspiranti milionari cresce continuamente. Alla fine si scopre che il Benefattore non è altri che Meredith, che ha usato il sorvegliante Brunski della Eichen House per rubare i soldi, diffondere la lista nera con le taglie e inscenare il suo suicidio.
La ragazza è stata motivata a creare la lista dopo aver ascoltato i pensieri di un sociopatico Peter durante il coma in seguito all’incendio di casa Hale e all’urlo di Lydia nel tunnel a Oak Creek in seguito alla morte di Allison. Malia scopre, nel frattempo, che Peter è suo padre. Derek, tornato adulto, sebbene sia assistito dalla mercenaria Braeden, non riesce a recuperare i poteri. Kira e Scott cercano di avere un primo appuntamento, ma vengono rapiti da Kate e dai suoi Berserker e portati in Messico, alla Iglesia. Scott viene dunque trasformato in un Berserker, una creatura disposta ad uccidere chiunque gli capiti a tiro.
Il branco si mette in viaggio per trovare e salvare Scott e Kira, ma Lydia rimane bloccata a Beacon Hills da un Berserker di Kate. Insieme a Stiles, Liam e Malia, raggiungono il Messico anche Derek, Braeden e Peter, il quale ha fatto un patto con Kate per uccidere Scott. Quest’ultimo attacca e ferisce i suoi amici, ma grazie alla forza di volontà da vero Alpha riesce a liberarsi della maschera da Berserker. Derek viene ferito gravemente da un Berserker durante la sparatoria alla quale partecipano anche i Calavera e Chris, i quali cercano di uccidere Kate senza riuscire nell’impresa. Braeden lascia ogni speranza quando vede Derek esalare l’ultimo respiro. Il licantropo, però, non è morto, ma si è trasformato completamente in lupo come era in grado di fare sua madre Talia. Scott, intanto, affronta e sconfigge Peter, il quale viene rinchiuso insieme al dottor Valack in una cella della Eichen House.